Η ενορία του Αγίου Ιωάννου του Κυνηγού είναι μια από τις παλαιότερες της Αθήνας. Ο αρχικός ναός κτίστηκε τον 15ο αιώνα π.Χ και αποτελούσε μετόχι της Ιεράς Μονής Αγίου Ιωάννου Κυνηγού Υμηττού. Ο ναός αποπερατώθηκε και διακοσμήθηκε εσωτερικά με αγιογραφίες λαϊκής τεχνοτροπίας, που αν και ακολουθούν την ορθόδοξη παράδοση, ήταν μεταγενέστερης τεχνοτροπίας (πιθανόν 17ου αιώνα).

Η περιοχή δίπλα στη σημερινή Λεωφόρο Βουλιαγμένης ήταν τότε ακατοίκητη. Έτσι ο ναός λειτουργούσε μόνο τις ημέρες της πανηγύρεώς του. Τα χωράφια γύρω από αυτόν του είχαν δώσει το προσωνύμιο «Άγιος Ιωάννης του Αγρού».

Στα τέλη του 19ου αιώνα το καφενείο που γειτνίαζε είχε μετατραπεί σε στέκι των Κυνηγών και με αυτήν την συγκυρία καθιερώθηκε να αποκαλείται ως Άγιος Ιωάννης ο Κυνηγός. Το κομβικό σημείο συγκέντρωνε τότε εκεί όλους όσοι κατέβαιναν την αρχική Λ. Βουλιαγμένης για να φτάσουν στο Σούνιο.

Με την ύπαρξη οκτώ οικογενειών το 1891, και μετά την διάλυση της Μονής, ο ναός γίνεται ενοριακός με πρώτο εφημέριο τον μετέπειτα Άγιο Νικόλαο Πλανά. Με την οικιστική ανάπτυξη που συνέβη στην ευρύτερη περιοχή μετά την Μικρασιατική Καταστροφή, οι κάτοικοι έγιναν περισσότεροι, με επιβεβλημένη την ανάγκη ύπαρξης μεγαλύτερου ναού.

Τα θεμέλια του νέου ναού τέθηκαν το 1955, αλλά τα εγκαίνιά του έγιναν το 1970. Ο νέος ναός είναι τρίκλιτος σταυροειδής με τρούλο.

Ο παλαιός ναός δεν κατάφερε να διατηρηθεί παρά μόνο το σημείο του Αγίου Βήματος, το οποίο είναι πλέον χαρακτηρισμένο βυζαντινό μνημείο. Η παράδοση αναφέρει πως κατά τη διάρκεια των εργασιών για τη διάνοιξη της Λεωφόρου Βουλιαγμένης, όταν τα σκαπτικά μηχανήματα προσπαθούσαν να κατεδαφίσουν το παλαιό ναό αυτό αποφεύγονταν, γιατί είτε έσβηναν είτε πάθαιναν ζημιά.

Κατά την κατασκευή της γραμμής του Μετρό και του παραπλήσιου σταθμού («Άγιος Ιωάννης») ο ναός είχε υποστεί εκτεταμένη καθίζηση στη δυτική πλευρά του. Οι ζημιές αποκαταστάθηκαν, και από το 2003 λειτουργεί κανονικά.